Aplicaciones de Klebsiella variicola y uso potencial en la producción agrícola 

Ana María Pancho-Márquez*1 iD, Jesús Muñoz-Rojas**2 iD

1Licenciatura en Biotecnología, Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Blvd. Valsequillo y Av. San Claudio, Ciudad Universitaria, C. P. 72592, Colonia Jardines de San Manuel, Puebla, Puebla, México. 2Grupo “Ecology and Survival of Microorganisms”, Laboratorio de Ecología Molecular Microbiana, Centro de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México. *ana.panchomarquez@viep.com.mx **joymerre@yahoo.com.mx

http://doi.org/10.5281/zenodo.7993587

Bajar cita (RIS): Pancho-Márquez & Muñoz-Rojas, 2023 AyTBUAP 8(30):1-16

Editado por: Yolanda Elizabeth Morales-García (Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla)

Fecha de publicación: 02 junio 2023

EOI: https://eoi.citefactor.org/10.11235/BUAP.08.30.01

URI: https://hdl.handle.net/20.500.12371/18515

Referencia: Pancho-Márquez AM, Muñoz-Rojas J. Aplicaciones de Klebsiella variicola y uso potencial en la producción agrícola. Alianzas y Tendencias BUAP [Internet]. 2023;8(30):1–16. Available from: https://www.aytbuap.mx/aytbuap-830/aplicaciones-de-klebsiella-variicola-y-uso-potencial

RESUMEN

Las actividades humanas sobre el medio ambiente han sido el principal motor del cambio climático, debido a la quema de combustibles fósiles que producen gases de efecto invernadero que atrapan el calor en la atmósfera de la tierra con efectos directos a la diversidad biológica. Además, la contaminación con metales y efluentes industriales no tratados en los suelos, pone en peligro a los seres humanos y a la biosfera al reducir el rendimiento agrícola y afectar negativamente la salud del ecosistema. En este contexto, las bacterias promotoras del crecimiento vegetal cumplen funciones específicas en procesos biogeoquímicos, interactúan con las plantas promoviendo su crecimiento, establecen protección contra fitopatógenos, aumentan la disponibilidad de nutrientes, el nivel de fertilidad del suelo y se han introducido ampliamente en las plantas para mejorar la productividad agrícola o la eficiencia de la fitorremediación de suelos contaminados. Entre estas especies, se destaca el género Klebsiella, principalmente K. variicola, una bacteria que es capaz de colonizar diferentes hospederos, fijar nitrógeno en la rizósfera del suelo, incrementar el desarrollo de las plantas y puede remover algunos contaminantes; debido a esto, puede considerarse como una bacteria con potencial biotecnológico. En esta revisión se compiló literatura científica producida sobre las aplicaciones de K. variicola en la producción de fuentes de energía renovable, como agente activo o en consorcio para la biorremediación y la producción agrícola en diferentes cultivos.

Palabras clave: Biocombustible; biorremediación; contaminante; biofertilizante; Klebsiella variicola.

ABSTRACT

Human activities on the environment have been the main driver of climate change, due to the burning of fossil fuels that produce greenhouse gases that trap heat in the earth's atmosphere with direct effects on biological diversity. Besides, contamination with metals and untreated industrial effluents in soils endangers humans and the biosphere by reducing agricultural yields and negatively affecting ecosystem health. In this context, plant growth promoting bacteria, fulfil specific functions in biogeochemical processes, interact with plants promoting their growth, establish protection against phytopathogens, increase nutrients availability, soil fertility level and have been widely introduced in plants to improve agricultural productivity or the efficiency of phytoremediation of contaminated soils. Among these species, the genus Klebsiella stands out, mainly K. variicola, a bacterium capable of colonizing different hosts, perform nitrogen fixation in the rhizosphere soil, increasing the development of plants and this bacterium can remove some pollutants; due to this, it can be considered as a bacterium with technological potential. In this review compile scientific literature produced on the applications of K. variicola in the production of renewable energy sources, as an active agent or in a consortium for bioremediation and agricultural production in different crops.

Keywords: biofuel; bioremediation; pollutant; biofertilizer; Klebsiella variicola.

INTRODUCCIÓN

La especie Klebsiella variicola fue aislada y descrita por investigadores mexicanos comparando diferentes aislados clínicos y de plantas relacionados a Klebsiella pneumoniae; utilizando pruebas bioquímicas, técnicas moleculares y análisis filogenéticos [1]. K. variicola es un bacilo Gram-negativo, anaerobio facultativo, no móvil, de colonias circulares, convexas y lisas con márgenes enteros en medios sólidos con alto contenido de azúcar [2], puede crecer en el rango de pH 5.6 a 7 y temperatura entre 11 y 41 °C [1].

Debido a que K. variicola, K. pneumoniae y K. quasipneumoniae son difíciles de diferenciar fenotípicamente, se han realizado estudios para identificar genomas mal clasificados en el GenBank y protocolos para su correcta identificación [3–5]. K. variicola se ha aislado principalmente de muestras humanas, seguido de plantas, animales, medio ambiente e insectos, la figura 1 muestra diversos aislados de K. variicola obtenidos de diferentes regiones del mundo, siendo México, el país que aportó la mayor cantidad de aislamientos obtenidos de plantas [6, 7].

Las bacterias que colonizan eficientemente la rizósfera y estimulan el crecimiento de las plantas a través de mecanismos directos o indirectos se conocen como rizobacterias promotoras del crecimiento de las plantas (PGPR). K. variicola juega un rol importante en la fijación de nitrógeno (N2), puede convertir fosfato (P) insoluble en formas solubles a través de la secreción de enzimas y ácidos orgánicos, mejorando así la disponibilidad de fósforo en la rizósfera bajo estrés metálico, y se han realizado esfuerzos para reportar genes que contribuyan a la actividad beneficiosa de PGPR, especialmente la tolerancia a la salinidad [8]. También promete mitigar el estrés por inundación y promover el crecimiento de plantas de soja, jitomate y maíz, cultivos de importancia a nivel mundial [9–11], por consiguiente, se ha notado su potencial biotecnológico en diferentes áreas. No obstante, se ha registrado que K. variicola causa infecciones en humanos y animales y se ha encontrado que es un reservorio de genes de resistencia a los antibióticos [5, 12, 13].

Producción de biocombustibles

Los efectos del cambio climático en todo el mundo debido a los gases de efecto invernadero, como el dióxido de carbono (CO2), producido principalmente por el sector transporte [EPA, 2022], así mismo las reservas limitadas de petróleo, han redundado en numerosos acuerdos y compromisos para contemplar la incorporación de energías renovables, es así que surgen los biocombustibles como posibles sustitutos de los combustibles fósiles.

La producción de biocombustibles tanto biodiesel como bioetanol a partir de diferentes fuentes como cultivos alimenticios, residuos, biomasa y microorganismos ha llevado a establecer una clasificación de acuerdo con el insumo de donde proviene y la tecnología empleada para producirlos (Figura 2).

Los sistemas de producción de primera generación tienen considerables limitaciones económicas, ambientales y controversiales por la competencia con la producción de alimentos que puede radicar en el aumento global de la crisis alimentaria, mientras que los biocombustibles de segunda generación, aunque no compiten con la producción de alimentos, la biomasa lignocelulósica requiere pretratamiento, lo que incrementa los costos de producción [14]. Por lo tanto, los biocombustibles de tercera generación se consideran un recurso viable que carece de los principales inconvenientes asociados con los biocombustibles de primera y segunda generación, asimismo los desechos como materia prima han atrapado el interés de la comunidad científica para desarrollar tecnologías eficientes y económicamente viables. En cuanto a los biocombustibles de cuarta generación, se utilizan como fuentes microorganismos modificados genéticamente para aumentar la ingesta de CO2 y a través de la fotosíntesis producir combustible [15, 16].

Por ejemplo, durante la producción de biodiesel se obtiene aproximadamente 10% de glicerol crudo como subproducto [14, 17] que puede ser utilizado como fuente de carbono para la producción de productos de valor agregado a través de un proceso de fermentación utilizando microorganismos. De acuerdo a lo reportado por Rahman et al., 2017 la cepa mutada K. variicola SW3 [18] en cultivo de fed-batch, que se distingue por la introducción de nutrientes de forma sucesiva durante el cultivo hasta alcanzar un volumen final, puede producir 82.5 g/L o 64.93 g/L de 2,3-butanodiol utilizando glicerol puro o glicerol crudo respectivamente.

En otro estudio, a partir de muestras de suelo de Tsukuba, Japón, se logró aislar la cepa K. variicola TB-83D, microorganismo asimilador de glicerol y productor de etanol a pH alcalino [19]. Posteriores trabajos han examinado el efecto de la fuente de nutrientes orgánicos para el reemplazo del extracto de levadura por el licor de maíz fermentado, que contiene altas concentraciones de vitaminas, aminoácidos, minerales y proteínas a un bajo costo comparado con el extracto de levadura, no obstante, la combinación de ambos nutrientes radica en el incremento de la producción de etanol (34g/L) utilizando la cepa de K. variicola TB-83D mutada [20]. Asimismo, se ha investigado el uso del subproducto de la fermentación de metano (MFDS), ya que contiene potasio, nitrógeno, fósforo y minerales como fuente de nutrientes, permitiendo a K. variicola TB-83D producir 14.6 g/L de etanol a partir de glicerol crudo [21].

Biorremediación de plomo, colorante RR198 y atrazina

El desarrollo industrial, la ineficiente disposición de desechos, entre otros, incrementan los niveles de contaminación en el suelo, aire y agua. Uno de los mayores contaminantes son los metales pesados, entre estos el plomo (Pb), el cual puede ser liberado al medioambiente por actividades mineras e industriales, pintura, cerámica, materiales de plomería y soldaduras [EPA, 2022]. Debido a que el Pb es altamente persistente, se acumula en altas concentraciones en el suelo lo que afecta la actividad microbiana, productividad y rendimiento de éste, asimismo presenta una amenaza a la salud humana, animal y calidad ambiental [22, 23].

Análisis en laboratorio han demostrado a K. variicola VITMVCJ1 como una cepa resistente y con el potencial de remediar suelos contaminados con este elemento. Además, se ha descrito que esta misma cepa puede disminuir la pérdida de microflora, daños histopatológicos y de ADN de la lombriz de tierra Lumbricus terrestris al ser aplicados en consorcio en suelo contaminado con Pb, es decir, combate el estrés a la exposición del contaminante permitiendo la sobrevivencia de la lombriz y facilita la acumulación de Pb que pueden adquirir de los suelos contaminados [24]. Asimismo, la asociación entre la planta Pennisetum purpureum, L. terrestris y K. variicola indican que puede ser otra estrategia más eficiente en la captación y remoción de Pb en suelos contaminados [25].

La mayoría de los colorantes textiles son compuestos recalcitrantes y tóxicos que comúnmente se descargan en efluentes industriales no tratados, comprometiendo significativamente la calidad estética, química y biológica de los cuerpos de agua. El colorante azoico rojo 198 (RR198) es ampliamente utilizado en diversas industrias para el teñido textil, curtidurías e impresión, se ha encontrado que es mutagénico, cancerígeno y causa contaminación ambiental debido a su no degradabilidad. Resultados entre el consorcio bacteriano de Enterococcus faecalis y K. variicola mostraron que las mejores condiciones para la remoción de este colorante, se puede lograr a las 72 h con una concentración bacteriana de 3.5 x105 células/mL, pH 8 y 30°C, eliminando más de 98% de RR198 a concentración inicial de 25 mg/L [26].

Otro de los contaminantes que se ha extendido mundialmente es la atrazina, un herbicida que se aplica al suelo para controlar la maleza. La moderada persistencia en los diferentes tipos de suelo puede modificar la estructura funcional microbiana y a su vez la capacidad de adsorción/desorción de contaminantes en el suelo [27]. En México, aunque se ha clasificado como plaguicida altamente peligroso no se ha prohibido su uso y en 2017 se encontraba dentro de los plaguicidas con mayor número de registros autorizados de usos como ingrediente [28]. Análisis teóricos sobre la suspensión de K. variicola FH-1 y Arthrobacter NJ-1 prometen ser agentes biológicos en la biorremediación de este contaminante, reduciendo aproximadamente 97% de atrazina en condiciones neutras o débilmente alcalinas [29].

Secreción de promotores del crecimiento vegetal

La agricultura intensiva está asociada a múltiples problemáticas ambientales que incluyen sequía, deficiencia de nutrientes, erosión, salinidad y pérdida de diversidad microbiana. Adicionalmente, el uso masivo de compuestos químicos para subsanar esta problemática conlleva un incremento en los costos de producción para el agricultor y deterioro ambiental [30, 31].

En este contexto, la aplicación de rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (Plant Growth Promoting Rhizobacteria, PGPR), puede reducir los efectos adversos y lograr una agricultura sostenible. Antecedentes evidencian la participación de las PGPR mediante mecanismos directos como la fijación de nitrógeno (N2), la solubilización de minerales como el hierro (Fe), potasio (K) y fósforo (P), producción de fitohormonas como el ácido indolacético (AIA) involucrada en la diferenciación y elongación del tallo, así como secreción de polisacáridos extracelulares (EPS), mientras que los mecanismos indirectos se asocian con la producción de metabolitos antimicrobianos para la disminución o eliminación de microorganismos fitopatógenos [31–34].

Las PGPRs pueden clasificarse como inoculantes o biofertilizantes formulados, que contienen PGPRs como ingredientes activos que, al ser aplicados de manera foliar, en riego o al suelo, favorecen el aprovechamiento de los nutrientes en asociación con la planta y/o su rizósfera [35].

Kusale et al., 2021 probaron el potencial de K. variicola SURYA6 para secretar múltiples metabolitos promotores del crecimiento de las plantas en varias concentraciones (0-200 mM) de cloruro de sodio (NaCl) [36]. El aislado produjo niveles elevados de la enzima fitasa con el aumento de la concentración de sal, inhibiéndose a una concentración de 100 mM de NaCl, mientras que la producción de sideróforos y enzimas antioxidantes como la catalasa (CAT), superóxido dismutasa (SOD) y glutatión reductasa (GSH) se ven afectadas negativamente por encima de una concentración de 100 mM de NaCl. Contrario a esto, concentraciones mayores a 100 mM de NaCl mejoran la producción de AIA, EPS y 1-aminociclopropano-1-carboxílico desaminasa (ACCD).

Resultados similares fueron obtenidos por Yang et al., 2020 [37] al inocular diferentes concentraciones de K. variicola con plántulas de maíz en suelo alcalino-salino. Demostrando que a medida que avanzaba el tiempo, la colonización de K. variicola aumentó gradualmente en la rizósfera, favoreciendo el contenido de materia orgánica, nitrógeno, amoniaco, acetoína, P y K disponible, incrementando la actividad de las enzimas ureasa, catalasa y sacarasa. Además, K. variicola puede producir AIA promoviendo el crecimiento (altura y longitud de la raíz) de las plántulas de maíz.

Para mitigar el estrés por sequía, también se ha probado el consorcio entre K. variicola F2, Pseudomonas fluorescens YX2 y Raoultella planticola YL2 en el maíz, lo que resulta en la acumulación de colina, precursor de glicina betaína, mejorando así el contenido relativo de agua de la hoja y el peso de la materia seca [38]. En cuanto a la capacidad antagonista a fitopatógenos, Guato-Molina et al., 2019 [39] mencionan que K. variicola BO3-4 produce metabolitos antagónicos a los hongos Moniliophthora roreri (causante de moniliasis del cacao) y Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici responsable de la marchitez en el tomate [40].

Dadas las propiedades que muestra K. variicola puede ser considerada como una bacteria con aplicaciones biotecnológicas prometedoras, en la tabla 1 se destacan algunos efectos benéficos en la aplicación de K. variicola a diferentes cultivos.

Recientemente se ha propuesto desarrollar un producto comercializable en polvo de K. variicola mediante su microencapsulación en una matriz de alginato y secado por pulverización, principalmente para la aplicación en semillas de maíz [41], sin embargo, ya se ha puesto de manifiesto el valor de K. variicola o en consorcio con otras bacterias como inoculante en el registro de patentes de Espacenet (https://worldwide.espacenet.com/). En la tabla 2 se resumen algunas patentes de la última década, a pesar de que K. variicola fue descubierta en México, la única patente (WO2021177812A1) proveniente de este país pertenece a la empresa Biorganix Mexicana S.A de C.V. y el resto son provenientes de China.

Consideraciones para la aplicación de K. variicola

Aunado a lo mencionado, las consideraciones para el uso exitoso de biofertilizantes en el sector agrícola incluyen la selección en base a la cepa microbiana, el cultivo de interés, condiciones edafoclimáticas y las prácticas agrícolas empleadas, por lo que en futuros estudios se necesitan realizar ensayos de campo bajo diferentes condiciones agroclimáticas, mejorar la viabilidad de la aplicación y distribución para confirmar el uso de K. variicola [35, 56].

Recientemente se ha sugerido el término plantanosis para designar la infección en humanos por bacterias simbióticas transmitidas por plantas, paralelo al término zoonosis (bacteria patógena transmitida por animales), característica que puede tener el microorganismo para “saltar” y superar las barreras entre los reinos vegetal y animal [57]. En este contexto, cabe citar el estudio de la secuenciación del genoma completo de K. variicola DX120E (fijador endófito de nitrógeno) aislada de la caña de azúcar en China, que indica un alto grado de similitud del genoma completo y plásmidos entre DX120E y aislados fitopatógenos y clínicos de Klebsiella, poniendo en evidencia el potencial riesgo de su uso como biofertilizante [2]. 

Similares resultados se obtuvieron al evaluar el genoma de K. variicola X39, ya que a pesar de poseer un alto número de genes que estaban involucrados en la colonización de plantas, la fijación de nitrógeno y la defensa contra el estrés oxidativo, comparte muchos factores de virulencia con K. pneumoniae F1, además posee resistencia a antibióticos, principalmente a las quinolonas y β-lactámicos. Los autores concluyen que esta cepa es capaz de cruzar reinos y no debe usarse como fertilizante biológico debido a su potencial patogenicidad [58].

CONCLUSIÓN Y PERSPECTIVAS FUTURAS

Esta revisión ha abordado las aplicaciones que tiene K. variicola en la producción de productos de valor agregado a partir de desechos, así como la función en respuesta a la disponibilidad y toxicidad de metales pesados y colorantes, promoviendo el crecimiento de las plantas por la secreción de AIA y solubilización de nutrientes, además, mejora la resistencia a estrés biótico y abiótico. Esto tiene implicaciones prácticas significativas para el uso de K. variicola en la biorremediación de suelos contaminados, procesos industriales y producción agrícola de cultivos de interés que puede aplicarse en México.

Sin embargo, gran parte de la investigación carece de información sobre la dinámica del comportamiento de K. variicola bajo tensiones ambientales in vivo, debido a lo cual necesitamos mejorar nuestra comprensión de los procesos microecológicos de la rizósfera a nivel molecular y elegir el mejor par de planta/microorganismo o consorcio para proporcionar una dirección de biorremediación a largo plazo y aprovechar al máximo sus características para la producción agrícola.

Así mismo, deben considerarse las características patogénicas potenciales, los registros de epidemiología molecular y la gran similitud entre cepas aisladas de plantas e infecciones humanas para respaldar cualquier uso, dado que existen pocos casos de infecciones humanas relacionadas con especies de PGPR de origen agrícola. El uso potencial de cada cepa como biofertilizante, inoculante o antagonista, debe evaluarse caso por caso a través de un análisis comparativo del genoma completo para identificar factores de virulencia putativos.

CONFLICTO DE INTERESES

Se declara no tener ningún conflicto de interés.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos la VIEP y al Comité de Internacionalización de la Investigación, ambos de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, por el apoyo otorgado para el desarrollo de proyectos del grupo “Ecology and Survival of Microorganisms”.

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