Taxonomía del género Burkholderia sensu lato
Taxonomía del género Burkholderia sensu lato
Paulina Estrada de los Santos iD*
Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. Prol. Carpió y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, Del. Miguel Hidalgo C.P.11340. Ciudad de México, México. *pestradadelossantos@gmail.com
http://doi.org/10.5281/zenodo.5091135
Bajar cita (RIS): Estrada de los Santos AyTBUAP 4(14): 11-29
Editado por: Jesús Muñoz-Rojas (Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla)
Fecha de Publicación: 26 de junio de 2019
EOI: https://eoi.citefactor.org/10.11235/BUAP.04.14.02
URI: https://hdl.handle.net/20.500.12371/9328
Referencia: Estrada de los Santos P. Taxonomía del género Burkholderia sensu lato. Alianzas y Tendencias BUAP [Internet]. 2019;4(14):11–29. Available from: https://www.aytbuap.mx/publicaciones#h.uzmhe5dej4k5
RESUMEN
El género Burkholdería sensu lato ha sido sujeto a un análisis taxonómico exhaustivo en los últimos años, conduciendo a la división en seis géneros bacterianos: Burkholdería, Paraburkholdería, Caballeronia, Robbsia, Mycetohabitans y Trinickia. Dentro de estos géneros existen especies que son patógenas de humanos, animales y plantas, así como patógenas oportunistas de humanos. Pero también, hay especies que son promotoras del crecimiento vegetal, siendo capaces de fijar nitrógeno, sintetizar ácido indol acético y solubilizar fósforo, así como agentes de biocontrol que producen compuestos antimicrobianos, sideróforos o inducen una respuesta sistémica en la planta. En este trabajo se revisan cada uno de los géneros resaltando aquellas especies con potencial biotecnológico.
Palabras clave: Taxonomía; Burkholdería; Paraburkholdería; Caballeronia; Robbsia; Mycetohabitans; Trinickia.
ABSTRACT
The genus Burkholdería sensu lato has been taxonomically revised several times in the last years. This has concluded in the proposal of six genera: Burkholdería, Paraburkholdería, Caballeronia, Robbsia, Mycetohabitans and Trinickia. Among these genera, there are species known as human, animal and plant pathogens, and as well as human opportunistic pathogens. However, some species can promote the plant growth through nitrogen fixation, indoleacetic acid synthesis, phosphate solubilization, but also as biocontrol agents, producing antimicrobial compounds, siderophores or inducing a systematic response in the plant. In this work, each Burkholderia sensu lato genera are revised, spotting those with biotechnological potential.
Keywords: Taxonomy; Burkholderia; Paraburkholdería; Caballeronia; Robbsia; Mycetohabitans; Trinickia.
INTRODUCCIÓN
Burkholderia, parte del grupo de las beta- proteobacterias, fue descrito como un género nuevo en el año 1992 [1]. En éste, se reclasificaron siete especies del género Pseudomonas: Pseudomonas cepacia, Pseudomonas mallei, Pseudomonas pseudomallei, Pseudomonas plantara, Pseudomonas caryophylli, Pseudomonas pickettii y Pseudomonas solanacearum. Sin embargo, tres años después, Burkholderia pickettii y Burkholderia solanacearum fueron transferidas al género Ralstonia [2]. Conforme nuevas especies de Burkholderia fueron descritas a lo largo de los años, se observó con la comparación de los genes atpD, gltB, iepA y recA en combinación con el 16S rRNA, la formación de dos linajes bacterianos distintos (A y B) [3]. El grupo A estaba integrado principalmente por especies asociadas a plantas y saprofitas, y el grupo B por especies patógenas.
Estos resultados sugerían la presencia de dos géneros bacterianos diferentes. No obstante, una fracción de la comunidad científica ha estado en descuerdo sobre la división del género [4]. Posteriormente, se descubrió que otros grupos estaban emergiendo en Burkholderia cuando se analizó la secuencia del 16S rRNA [5]. Además de los grupos A y B, surgieron los grupos de transición 1 y transición 2. Con el advenimiento de la secuenciación de genomas bacterianos, se analizaron 21 proteínas conservadas en las especies de Burkholderia disponibles, descubriendo firmas moleculares que llevaron a la descripción del nuevo género Paraburkholdería [6]. Posteriormente, mediante el análisis de la secuencia del 16S rRNA y firmas moleculares, se describió al nuevo género Caballeronia [7]. Un año después, se reasignó la posición taxonómica de Burkholderia andropogonis como Robbsia andropogonis analizando la secuencia del 16S rRNA, MLSA (multilocus sequence analysis), ANI (average nucleotide identity), frecuencia de tetranucleótidos y porcentaje de proteínas conservadas [8]. Recientemente, haciendo uso del análisis de la secuencia de genomas completos, Mycetohabitans y Trinickia fueron propuestos como nuevos géneros distintos a Burkholderia [9]. En la descripción de estos géneros, se analizaron 106 secuencias codificantes de 122 especies de Burkholderia mediante máxima verosimilitud. Se confirmó la posición taxonómica de los seis géneros que conforman el grupo Burkholderia sensu lato (s.i)\ Burkholderia, Paraburkholdería, Caballeronia, Robbsia, Mycetohabitans y Trinickia (Figura 1).
Figura 1. Árbol filogenético construido mediante máxima verosimilitud de especies de Burkholderia sensu lato (s.l.) Se analizaron 106 secuencias de aminoácidos concatenados de 122 especies de Burkholderia s.l. La barra indica el número de cambios por sitio. Tomado de Estrada-de los Santos et al. [9].
Burkholderia
El género Burkholderia está formado por 32 especies, las cuales forman tres grupos: el grupo de patógenos oportunistas denominado complejo Burkholderia cepacia (Bcc), el grupo Burkholderia pseudomallei que incluye especies patógenas de humanos y un grupo de especies de Burkholderia patógenas de plantas. En los años 70, Pseudomonas (Burkholderia) cepacia surgió como un patógeno oportunista debido a que las personas con fibrosis quística (FQ) sufren una alteración genética donde las vías respiratorias bajas se obstruyen con un moco deshidratado que constituye un ambiente ideal para el establecimiento de la especie bacteriana, lo cual conduce a un mal funcionamiento del pulmón, provocando neumonía, septicemia y en algunas ocasiones llegando a la muerte [10]. También puede ocasionar un deterioro progresivo y rápido llamado "síndrome cepacia", el cual es caracterizado por una neumonía necrotizante, bacteriemia y finalmente sepsis [11]. La patogenicidad del Bcc es atribuida a la presencia de diferentes determinantes, por ejemplo, porinas, acil-homoserina lactonas y amidasas, considerándose a las enzimas amidasas que juegan un papel crucial como un factor involucrado en el metabolismo de los aminoácidos que promueve la supervivencia y persistencia de la bacteria in vivo [12], También se conoce un marcador epidémico encontrado en cepas de B. cepacia denominado BCESM, el cual forma parte de una isla genómica que contiene genes involucrados en la síntesis de proteínas de virulencia y el metabolismo [12]. Asimismo, se ha encontrado que un sistema de secreción tipo IV está involucrado en la translocación de macromoléculas a través de la membrana celular, representando un mecanismo ampliamente distribuido para la transmisión de resistencia a antibióticos y factores de virulencia en bacterias patógenas [13]. Es evidente que la patogenicidad en Burkholderia es multifactorial, ya que otros factores como quorum sensing, producción de sideróforos y la biosíntesis de lipopolisacáridos, se requieren para que haya una patogenicidad completa [14]. La distribución del Bcc es amplia, en México se ha reportado un caso de B. cepacia en un paciente con enfermedad granulomatosa crónica, así como B. cenocepacia IIIB y Burkholderia stabilis en sangre de pacientes en cuidado intensivo [15, 16]. Recientemente, se analizaron un grupo de cepas identificadas como B. cepacia con el sistema VITEK2, las cuales provenían de niños que fueron admitidos en el hospital con neumonía [17]. El análisis de la secuencia del 16S rRNA y el gen atpD de estas cepas condujo a la identificación de especies del Bcc como Burkholderia vietnamiensis, Burkholderia cenocepacia y Burkholderia contaminaos, pero también se presentaron cepas que aparentemente representan nuevas especies dado que no se agrupan con alguna de las ya descritas de este grupo bacteriano. Por otro lado, el Bcc contiene especies que han sido estudiadas por sus aplicaciones biotecnológicas, tal es el caso de la promoción del crecimiento vegetal, el biocontrol de fitopatógenos y la biorremediación. En Estados Unidos, diversas cepas de B. cepacia fueron registradas para su uso como agentes de biocontrol [18]. No obstante, como consecuencia de la relación del Bcc con infecciones en pacientes inmunocomprometidos, los productos comerciales fueron separados del mercado y la Agenda de Protección Ambiental de los Estados Unidos instituyó una suspensión para productos que contuvieran a miembros del complejo B. cepacia [19]. Las especies del Bcc tienen una gran versatilidad metabólica, diferentes compuestos con actividad antifúngica y antibacteriana han sido descritos [20, 21]. También, existen especies que pueden fijar nitrógeno como Burkholderia vietnamiensis, Burkholderia lata y Burkholderia contaminaos [22, 23], pero hasta la fecha no se han encontrado cepas que puedan formar nódulos en plantas leguminosas. Por otro lado, el grupo de B. pseudomallei está integrado por las especies B. pseudomallei, B. mallei, B. thailandensis, B. oklahomensis, B. humptydooensis y B. singularis. En particular, B. pseudomallei provoca la enfermedad infecciosa melioidosis conocido como la gran imitadora debido a que presenta diferentes facetas clínicas, conduciendo muchas veces a un mal diagnóstico, principalmente en zonas no endémicas [24]. La melioidosis se presenta comúnmente en ambientes tropicales como en el sureste de Asia y el norte de Australia, aunque mas casos han aparecido en el centro y sur de América [25, 26]. En México se han presentado varios casos, los mas recientes incluyen la muerte de dos niños Sonora y uno en Oaxaca [27, 28]. La bacteria también ha sido encontrada en niños con neumonía que ingresaron al Hospital Infantil de México Federico Gómez [17], no obstante, se desconoce si los niños sobrevivieron a la infección por B. pseudomallei. Esta bacteria puede ser adquirida por inhalación, ingestión y por heridas. La melioidosis se puede presentar como neumonía, septicemia, osteomielitis, formación de abscesos y mal funcionamiento de los órganos [29], aunque la diabetes mellitus es un factor de riesgo [30]. El número de casos fatales de melioidosis es del 10- 50% [31], pero en países donde la bacteria es desconocida el valor podría aumentar. Un estudio de modelamiento estimó que hay aproximadamente 165,000 casos de melioidosis en humanos al año en el mundo, de los cuales 89,000 (54%) se estima que son fatales [32]. El modo de acción de B. pseudomallei es entrar y replicarse en células epiteliales de la superficie de la mucosa o de piel dañada (dependiendo de la ruta de entrada) y se disemina a diferentes tipos de células. Existen varios factores de virulencia que B. pseudomallei expresa, entre ellos múltiples sistemas de secreción que están involucrados en el transporte de proteínas a lo largo de la membrana celular en respuesta al ambiente, así como a la invasión celular [26]. La identificación de B. pseudomallei en medio de cultivo es uno de los estándares de oro. El medio de cultivo utilizado normalmente para esta bacteria es el Ashdown [33], donde forma un sin número de relieves, con bordes irregulares y un color rosa-morado (Figura 2) [17].
Figura 2. Morfología colonial típica de Burkholderia pseudomallei en el medio de cultivo Ashdown después de 72 h de incubación a 37 ºC.
También, para la identificación de B. pseudomallei se emplean otros métodos, tal es el caso de un anticuerpo monoclonal en un ensayo de aglutinación en látex para identificar colonias sospechosas [34]. El sistema VITEK2 también es muy utilizado, pero si no se cuenta con una base de datos apropiada puede llegar a la identificación incorrecta de la especie [17]. Otras pruebas pueden ser la secuenciación del fragmento 16S rRNA. La identificación de B. pseudomallei y con ello la melioidosis son un campo de recién estudio en México [28]. B. mallei es otro patógeno dentro del grupo B. pseudomallei. Esta especie causa la enfermedad muermo (glanders en inglés), la cual afecta principalmente equinos (caballos, muías y burros) [35]. Los humanos también pueden contraer esta enfermedad a través de inhalación o inoculación cutánea, no obstante, B. mallei sobrevive por periodos cortos de tiempo en el ambiente, contrario a B. pseudomallei. El buen control veterinario iniciado en los años 40 y 50, redujeron significativamente la presencia mundial de B. mallei. No obstante, la bacteria se ha reportado en Brasil, India, Irán, Iraq, Pakistán, Turquía y en los Emiratos Árabes. Además, se piensa que es endémica de lugares de Asia, África y América del Sur [36, 37]. En México es prácticamente desconocida. B. mallei comparte aproximadamente el 99% de la identidad de su genoma con B. pseudomallei, pero la primera tiene más de 1000 genes ausentes [38]. Esta bacteria es un patógeno intracelular facultativo, los mecanismos de patogenicidad que presenta son adhesión, invasión (invade y se multiplica dentro de las células epiteliales y fagocíticas), sistemas de secreción tipo III, VI, "quorum sensing" y autotransportadores [35]. Este microorganismo y B. pseudomallei son considerados como una amenaza bioterrorista y están asociados con casos militares y endémicos, por lo que está siendo considerada como un patógeno re-emergente, para lo cual se requiere un mayor entendimiento de la patogénesis y de esta manera mejorar el diagnóstico, el desarrollo de vacunas y agentes terapéuticos.
Paraburkholderia
Este género es de reciente descripción [6] y está formado por alrededor de 70 especies (LPSN, List of prokaryotic names with standing in nomenclature), siendo P. graminis la especie tipo del género. Paraburkholderia es bastante diverso ya que está formado por especies que se comportan de maneras diferentes, por ejemplo, se asocian a plantas y promueven su crecimiento como P. phytofirmas [39], P. bryophyla y P. megapolitana [40] en vida libre, pero también mediante la formación de nodulos fijadores de nitrógeno (Tabla 1). Existen especies que fijan nitrógeno sin estar asociadas a plantas (fijadoras de vida libre) o especies como P. tuberum y P. phymatum que pueden fijar nitrógeno en vida libre y en el nodulo [41, 42]. Otras especies se asocian a plantas incluso cuando no son fijadoras de nitrógeno o nodulantes como es el caso de P. graminis, P. saccharí, P. rhizosphere, P. novocaledonica, B. ultramafica, P. caffeinilytica, P. pallidirosea [43, 44, 45, 46, 47, 48] o son simplemente parte de la comunidad del suelo como P. ebúrnea [49], P. humi [50], P. humísílvae, P. solisilvae [45], P. montícola [51], P. jirísanensis [52], P. hiiakae, P. metrosideri, P. peleae, P. paradisi [53], P. caseinilytica [54] y P. phosphatilytica [55].
Tabla 1. Especies de Paraburkholderia fijadoras de nitrógeno y nodulantes de plantas leguminosas.
Además de aquellas especies que tienen un papel en el desarrollo de las plantas, se han reportado especies que podrían causar infecciones en humanos como P. fungorum, P. caledonica [80] y P. trópica [81] o aquellas que pueden degradar compuestos complejos como P. phenoliruptríx que degrada ácido 2,4,5-triclorofenoxiacético y halofenol [82] o P. xenovorans que degrada bifenil policlorados [83]. Resalta también el hecho de que algunas especies han sido aisladas de ambientes complejos, como suelos contaminados con hidrocarburos aromáticos policíclicos (P. sartisoli, [84]), suelo de una mina para la extracción de fierro (P. ferraríae, [85]), un sistema hidrotérmico marino rico en arsénico (P. insulsa, [86]), de la superficie erosionada de una roca (P. susongensis, [87]), de un suelo contaminado con gasolina (P. aromaticivorans, [88]) o incluso, viven en el interior de la amiba Dictyostelium discoideum como P. agrícolis, P. hayleyella y P. bonniea [89]. Otras son especies que están involucradas en la inhibición de hongos fitopatógenos como P. ginsengiterrae [90] y P. panacihumi [91]. La capacidad de las especies de este género bacteriano para habitar y comportarse de diferentes maneras habla de la versatilidad de esta bacteria y el potencial para ser utilizada en la biotecnología, aunque se deben tomar en cuenta los antecedentes de algunas de estas especies como patógenos oportunistas y llevar a cabo pruebas para determinar su inocuidad, tanto en el humano como en el ambiente.
Caballeronia
Caballeronia es un género cuyas especies han sido aisladas de diferentes ambientes (Tabla 2). En general, estas especies han sido aisladas de suelo y rizósfera de diferentes especies de plantas, aunque si se presentan C. concitans y C. turbans en muestras clínicas (Tabla 2).
Tabla 2. Origen especies de Caballeronia.
Pocas de las especies de Caballeronia han sido estudiadas más allá de su descripción taxonómica, por lo que se desconoce prácticamente su potencial en la biotecnología. Algunas de ellas son C. mineralovorans, eficiente en mineralización, C. jiangsuensisy C. zhejiangensis capaces de degradar metil paratión, pero también pueden causar infecciones en humanos como es el caso de C. zhejiangensis [94]. El nombre de Caballeronia fue propuesto ¡nidalmente por Gyaneshwar et al. [101] cuando se consideraba que Burkholderia s.l. solo estaba dividida en dos y en honor al Dr. Jesús Caballero quien describió varias especies de Burkholderia y que ahora, desafortunadamente, forman parte de Paraburkholderia, dejando Caballeronia sin el sentido que se le quería dar inicialmente, es decir, que contuviera las especies P. trópica, P. unamae, P. xenovorans y P. silvatlantica.
Robbsia
La única especie dentro de este género es Robbsia andropogonis [8]. Esta bacteria fue descrita como Bacterium andropogonis en 1911 como un patógeno de sorgo y frijol. Posteriormente, esta especie fue transferida al género Pseudomonas, en particular al grupo rRNA II. En 1995, esta bacteria fue nuevamente reclasificada en el género Burkholderia [22]. Durante un análisis de secuencias multilocus (MLSA) y del 16S rRNA se observó que B. andropogonis y Burkholderia rhizoxinica/Burkholderia edofungorum formaban dados diferentes de Burkholderia, sugiriendo que podrían tratarse de nuevos géneros bacterianos [3, 4]. Finalmente, en el 2017, esta especie fue analizada mediante la secuencia del 16S rRNA, MLSA y ANI para describirla como R. andropogonis [8]. R. andropogonis causa enfermedades en un amplio rango de plantas, incluyendo Zea mays, Coffee arabica, Citrus sp., Simmondsia chinensis, Ruscus sp., Bougainvillea sp., Gypsophila sp., entre otros [8].
Trinickia
Trinickia es un género de reciente descripción [9]. Este género está formado por las especies T. caryophylli, T. sol!, T. symbiotica, T. diaoshuihuensis, T. dinguensis y T. fusca [102, 103]. Burkholderia dabaoshanensis también forma parte del género Trinickia [9], no obstante, el nombre de la especie nunca fue validado en la revista de taxonomía IJSEM (International Journal of Systemics and Evolutionary Microbiology). Esta bacteria fue aislada de un suelo minero y es tolerante a diferentes metales pesados [104], pero dentro de la descripción no se cumplió la Regla 27 (2) (c) del Código Bacteriano, la cual establece que la publicación debe de incluir una sección con la descripción de la nueva especie. Actualmente, estamos haciendo una enmienda y proponiendo que esta bacteria sea incluida como una especie nueva dentro del género Trinickia (Estrada-de los Santos, propuesta en evaluación). En general, las especies de Trinickia se han aislado del suelo, T. symbiotica además es capaz de formar nodulos en dos especies plantas leguminosas, Mimosa cordistipula y Mimosa misera, nativas del noreste de Brasil [105]. T. caryophylli es la única especie patógena del género, causa marchitamiento en el clavel (Dianthus caryophyllus), solía ser un problema importante en la producción de clavel en Estados Unidos, pero el uso de nuevos cultivares de clavel y medidas de que minimizan la contaminación con esta bacteria han llevado a que la misma sea un patógeno poco común (European and Mediterranean Plant Protection Organization).
Mycetohabitants
B. rhizoxinica y B. endofungorum, las únicas especies en este género fueron aisladas del hongo saprofito Rhizopus microsporus [106]. Ambas bacterias viven dentro de las células del hongo y son las productoras del compuesto rhizoxin, el agente causal de la roya del arroz y la micotoxina rhiznonin. B. rhizoxinica y B. endofungorum han sido aisladas de muestras biológicas humanas (sangre y una herida en la piel) [107]. Ambas especies, fueron reclasificadas dentro del género Paraburkholdería [6]. No obstante, en el 2018 y con la ayuda de la secuenciación de un mayor número de genomas bacterianos, se llevó a cabo un análisis genómico comparativo de las especies de Burkholderia s.l. disponibles y se observó que estas dos especies en realidad pertenecían a un género bacteriano nuevo, el cual fue denominado Mycetohabitans [9].
CONCLUSIÓN
Burkholderia s.l. no parece ser un grupo que termine en la descripción de seis géneros, con la descripción de nuevas especies y el uso de la genómica comparativa en la filogenética, es muy probable que se llegue a la descripción de géneros bacterianos adicionales.
AGRADECIMIENTOS
PES agradece el apoyo del sistema de estímulos del IPN (EDI, COFAA) y al SNI.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
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